Egeus will seine Tochter Hermia mit Demetrius verheiraten, der bereits um ihre Hand angehalten hat, früher allerdings schon einmal mit ihrer Freundin Helena verlobt war. Hermia erwidert Demetrius‘ Liebe nicht, sondern es zieht sie zu Lysander, der sie seinerseits begehrt. Zornig über die Eigenwilligkeit seiner Tochter meldet Egeus sich bei Theseus, dem Herzog von Athen. Der soll Hermia bestrafen. Theseus gibt Hermia vier Tage Bedenkzeit, bis zu seiner bevorstehenden Hochzeit mit der von ihm besiegten Amazonenkönigin Hippolyta bei Neumond. Er stellt sie vor die Wahl, entweder dem Willen ihres Vaters zu folgen oder sich für den Rest ihres Lebens ins Kloster zurückzuziehen. Für den Fall, dass sie weder das eine noch das andere zu tun bereit sei, droht er ihr mit dem Tod.

Daraufhin beschließen Hermia und Lysander, aus Athen zu fliehen. Helena weihen sie in ihren Plan ein. Hermias Freundin, die Demetrius trotz der Auflösung der Verlobung noch immer liebt, nimmt sich vor, das Paar zu verraten.

Währenddessen treffen sich der Zimmermann Squenz, der Weber Zettel, der Schreiner Schnock, der Bälgenflicker Flaut, der Kesselflicker Schnauz und der Schneider Schlucker, die bei der Hochzeit von Theseus und Hippolyta das Stück „Pyramus und Thisbe“ aufführen wollen. Der Regisseur Squenz verteilt die Rollen, und sie verabreden sich zur Einstudierung im nahen Wald.

Dort leben die Elfen. König Oberon und Königin Titania haben sich gerade in der Frage zerstritten, wessen Page ein von den Elfen aufgenommener indischer Prinz werden soll. Er befindet sich in Titanias Gefolge, und sie gibt ihn Oberon nicht heraus. Um Titania unter Druck setzen zu können, schickt Oberon seinen Diener Puck aus. Der Kobold soll ihm eine vormals von Cupidos Pfeil getroffene Blume bringen. Wenn man deren Nektar auf die geschlossenen Augen eines Schlafenden träufelt, verliebt dieser sich in das Wesen, das er beim Aufwachen erblickt. Auf diese Weise will Oberon die Elfenkönigin verzaubern. Der Bann soll erst gelöst werden, wenn sie seinem Willen nachgibt.

Während Puck unterwegs ist, beobachtet Oberon Demetrius und Hermia. Demetrius sucht hier im Wald nach Hermia und Lysander, um deren Flucht zu vereiteln. Helena folgt ihm verzweifelt und fleht ihn um seine Liebe an. Um sie zu verscheuchen, drohte Demetrius ihr mit einer Vergewaltigung, aber sie appelliert an seine Ehre. Aus Mitleid mit Helena gibt Oberon Puck nach dessen Rückkehr den Auftrag, auch dem jungen, von einer Frau verfolgten Mann etwas von dem Nektar in die Augen zu träufeln, damit er nach dem Aufwachen die Liebe der Frau erwidert.

Während Puck durch den Wald streift, wird die schlafende Titania von Oberon mit Hilfe der Blume verzaubert. Nach einer Weile findet Puck ein auf dem Moos schlafendes Menschenpaar, und er benetzt die Lider des Mannes mit dem Nektar. Bei den Schlafenden handelt es sich jedoch nicht um Helena und Demetrius, sondern um Hermia und Lysander. Über letzteren stolpert Helena kurz darauf. Er schlägt die Augen auf – und verliebt sich auf der Stelle in sie. Sie glaubt, er treibe Schabernack mit ihr und flieht vor ihm. Lysander verfolgt sie. Hermia stellt beim Erwachen fest, dass er nicht mehr da ist.

In der Nähe treffen sich die sechs Athener Handwerker zur Probe. Puck macht sich einen Spaß daraus, den Kopf des Webers Zettel in den eines Esels zu verwandeln und ihn zur Elfenkönigin zu führen, die sich beim Aufwachen sofort in den Mann mit dem Eselskopf verliebt.

Oberon bemerkt die Verwechslung der Männer, die Puck unterlief und beauftragt den Kobold, den Fehler zu korrigieren. So kommt es, dass sich nach Lysander auch Demetrius leidenschaftlich in Helena verliebt. Dafür steht Hermia plötzlich allein da. Puck muss noch einmal eingreifen, ein Duell der beiden rivalisierenden Männer verhindern und den Liebeszauber erneut anwenden, während Hermia, Helena, Demetrius und Lysander im Wald schlafen.

Aus Mitleid befreit Oberon die Elfenkönigin vom Bann, und die beiden versöhnen sich.

Am Morgen reiten Egeus, Theseus und Hippolyta zur Jagd und stoßen auf die vier Schlafenden. Als sie die Augen aufschlagen, finden sich die Paare.

Egeus bleibt nichts anderes übrig, als sich damit abzufinden. Gleichzeitig mit Theseus und Hippolyta werden auch Helena und Demetrius, Hermia und Lysander vermählt. Im Rahmen der von Philostrat arrangierten Feier führen die Handwerker – Zettel wurde inzwischen von Puck zurückverwandelt – das Theaterstück „Pyramus und Thisbe“ auf.

Die Handlung spielt in Babylon. Im Mittelpunkt steht das Liebespaar Pyramus und Thisbe. Da die Väter der beiden verfeindet sind, werden die Liebenden durch eine Mauer voneinander getrennt. Aber durch einen Spalt flüstern sie miteinander und verabreden sich zur Flucht. Während Thisbe an einem Brunnen auf Pyramus wartet, taucht ein durstiger Löwe auf. Sie flieht, verliert dabei jedoch ihr Tuch. Pyramus findet in der Nähe des Brunnens statt Thisbe das vom Löwen zerfetzte Tuch. Weil er annimmt, die Geliebte sei von dem wilden Tier zerfleischt worden, nimmt er sich das Leben. Als Thisbe zurückkehrt und den toten Pyramus vorfindet, ersticht sie sich.

Zettel und die anderen spielen die Tragödie so fehlerhaft, dass sie zur Komödie wird. Theseus und die Hofgesellschaft amüsieren sich über die Tölpelhaftigkeit der Handwerker.