Der Vorspann läuft vor einer flimmernden blauen Fläche. Dann fährt die Kamera zurück. In dem Augenblick, in dem zu erkennen ist, dass es sich um einen eingeschalteten Fernsehbildschirm handelt, wird dieser durch den Schlag eines Knüppels zertrümmert. Bei dunkler Leinwand ist der Angstschrei einer Frau zu hören, der mit einem zweiten dumpfen Schlag abbricht.

In einem Fluss bei Deer Meadow, Washington, wird die in einen Plastiksack verpackte Leiche einer jungen blonden Frau gefunden, der jemand mit einem stumpfen Gegenstand den Schädel eingeschlagen hat. Man identifiziert die Tote als Teresa Banks (Pamela Gidley). Gegen den Willen der zuständigen Ordnungshüter – Sheriff Cable (Gary Bullock) und Deputy Cliff Howard (Rick Aiello) – schickt der schwerhörige und deshalb beim Sprechen schreiende Chef des regionalen FBI-Büros, Gordon Cole (David Lynch), zwei seiner Agenten nach Deer Meadow: Chester Desmond (Chris Isaak) und Sam Stanley (Kiefer Sutherland).

Im Leichenschauhaus untersucht Sam Stanley den toten Körper des Mädchens. Ein heller Streifen an einem ihrer Finger deutet darauf hin, dass ein Ring fehlt, und als er ihr einen Fingernagel abreißt, kommt darunter ein winziges Stück Papier mit einem auf einer Schreibmaschine getippten „T“ zum Vorschein. Teresa lebte in einem Wohnwagen auf dem nahen Campingplatz und verdiente sich ihr Geld nachts als Kellnerin. Irene (Sandra Kinder), die Besitzerin der Kneipe, vermutet, dass Teresa Kokain nahm, und drei Tage vor dem Mord schien Teresas linker Arm steif geworden zu sein – möglicherweise von den Spritzen, meint Irene.

Obwohl Sheriff Cable protestiert, bringt FBI-Agent Sam Stanley die Leiche der Ermordeten nach Portland, während Special Agent Chester Desmond sich auf dem „Fat Trout“-Campingplatz und in Teresas Wohnwagen umsieht. Ein Stellplatz wurde offensichtlich erst kürzlich verlassen. Hier wohnten Mrs Tremond (Frances Bay) und ihr Enkel Pierre, erklärt Carl Rodd (Harry Dean Stanton), der Besitzer des Campingplatzes. Unter dem Wohnwagen, den Hilfssheriff Cliff Howard hier stehen hat, entdeckt Chester Desmond den fehlenden Ring, den er erkennt, weil er ihn auf einem Foto an Teresa Banks‘ Finger gesehen hat. Unmittelbar darauf verschwindet Chester Desmond spurlos. Auf die Windschutzscheibe seines auf dem Campingplatz zurückgelassenen Wagens hat jemand mit Lippenstift „Let’s Rock!“ geschrieben.

Vergeblich sucht FBI-Agent Dale Cooper (Kyle MacLachlan) nach seinem vermissten Kollegen. Er prophezeit, der Mann, der Teresa Banks umgebracht habe, werde weiter morden. Später fügt er hinzu, dass es sich beim nächsten Opfer um eine blonde, sexgierige und drogenabhängige Schülerin handeln werde.

Die siebzehnjährige blonde Schülerin Laura Palmer (Sheryl Lee) lebt mit ihren Eltern Leland (Ray Wise) und Sarah (Grace Zabriskie) in der Kleinstadt Twin Peaks, Washington. In der Toilette der Highschool und zu Hause in ihrem Zimmer schnupft sie Kokain, das Bobby Briggs (Dana Ashbrook), einer ihrer Freunde, besorgt. Heimlich führt sie ein Tagebuch, und obwohl sie es immer gut versteckt, bemerkt sie eines Abends, dass einige Seiten herausgerissen wurden. Es handelt sich um Aufzeichnungen über jemand – sie nennt ihn Bob –, der seit ihrem zwölften Lebensjahr nachts durchs Fenster in ihr Zimmer eindringt und von ihr Besitz zu ergreifen versucht. Panisch vor Angst läuft sie zu James Hurley (James Marshall), einem jungen Mann, von dem sie weiß, dass er sie liebt, und bittet ihn, das Tagebuch aufzubewahren.

Laura hilft bei einem Bäcker aus. Als sie Kuchen in ein Auto lädt, tauchen plötzlich Mrs Tremond und ihr Enkel auf. Der kleine Pierre trägt eine weiße Maske mit einer langen spitzen Nase vor dem Gesicht. Mrs Tremond winkt Laura heran und schenkt ihr ein gerahmtes Bild, auf dem eine Ecke und die Tür von Lauras Zimmer abgebildet sind. Laura hängt es zu Hause auf. Eines Nachts träumt sie, wie sie durch die Tür geht und in einen haushohen Raum gerät, dessen Wände mit feuerroten Vorhängen drapiert sind. Mrs Tremond und ihr Enkel sitzten auf einer Couch, und FBI-Agent Dale Cooper warnt Laura davor, Teresas Ring anzunehmen, den ein Zwerg (Michael J. Anderson) ihr hinhält. Noch immer im Traum, glaubt Laura zu erwachen. Neben ihr im Bett liegt eine Frau mit Namen Annie Blackburn (Heather Graham), die mit geschlossenen Augen murmelt: „Ich war bei Dale und Laura. Der gute Dale ist in der Hütte, und er kann nicht heraus. Schreib es in dein Tagebuch!“ Erschrocken öffnet Laura ihre Hand – und starrt Teresas Ring an. Im nächsten Augenblick erwacht Laura tatsächlich und liegt, wie gewohnt, allein in ihrem Bett.

Als Laura von der Schule nach Hause kommt, sitzt ihr Vater Leland bereits am gedeckten Tisch. Er fordert sie auf, sich ebenfalls zu setzen, fängt dann jedoch unvermittelt an, sie zu beschimpfen, weil sie sich vor dem Essen nicht die Hände gewaschen hat, steht auf und droht sie zu schlagen, bis ihn Sarah besänftigt. Laura zieht sich in ihr Zimmer zurück. Dort taucht einige Zeit später ihr Vater auf, nimmt sie in die Arme und beteuert: „Laura, Liebling, ich liebe dich so sehr!“

Wieder stößt Laura in ihrem Zimmer auf Bob (Frank Silva). Erschrocken rennt sie ins Freie und versteckt sich in einem Gebüsch. Da sieht sie ihren Vater aus dem Haus kommen. Sind Bob und Leland Palmer ein und dieselbe Person?

Eines Abends kommt Lauras beste Freundin Donna Hayward (Moira Kelly) vorbei und wundert sich über Lauras aufreizende Kleidung. Laura beachtet sie nicht weiter, aber Donna folgt ihr in die „Pistol Bar“, ein von Jacques Renault (Walter Olkewicz) geführtes Nachtlokal. Dort beobachtet sie, wie sich der Wirt durch Zeichen mit Laura verständigt und dann zwei Männer von der Theke zu ihr an den Tisch schickt. Kein Zweifel: Laura verdient hier als Prostituierte das Geld für ihre Drogen! Donna tritt näher und fordert ihre Freundin auf, mitzukommen, aber Laura küsst stattdessen lasziv einen der beiden Männer auf den Mund. Da küsst Donna den anderen Mann. Laura tanzt halbnackt, als sie jedoch sieht, wie Donna ausgezogen auf einem Tisch liegt, verhüllt sie deren Brüste, reißt sie fort und fährt mit ihr nach Hause.

Am anderen Morgen wacht Donna neben Laura auf und kann sich nicht mehr erinnern, wie sie ins Bett gekommen ist. Donna fragt ihre Freundin, ob sie wisse, was passiert, wenn man durchs All fallen würde. Wird man dabei immer schneller oder immer langsamer? Man werde immer schneller, meint Laura, und fange dann Feuer. Kein Engel wäre da, um zu helfen.

Mit seiner Tochter auf dem Beifahrersitz in einem offenen Wagen gerät Leland Palmer in einen Verkehrsstau. Ein Pickup hält neben ihnen, und der einarmige Fahrer – Philip Gerard (Al Strobel) – beschimpft Leland wild. Dem drängt sich dabei die Erinnerung daran auf, wie er während einer Geschäftsreise mit Teresa Banks im Bett war und sie dann erschlug.

In ihrem Zimmer hat Laura ein kitschiges Bild mit einem Schutzengel hängen. Der verschwindet unvermittelt.

Als Laura das Kokain ausgeht, wendet sie sich an Bobby. Ihr Freund telefoniert mit Jacques Renault, der ihm eine Stelle im Wald sagt, wo er nachts zu einer bestimmten Uhrzeit den Drogendealer Mike Nelson (Gary Hershberger) treffen könne. Bobby und Laura fahren zu dem angegeben Ort. Mike hält den beiden einen größeren Beutel Kokain hin, greift dann aber plötzlich zur Pistole. Bobby ist schneller und erschießt Mike. Verzweifelt versucht er danach, die Leiche zu verscharren. Laura zerrt ihn fort.

Am nächsten Abend reicht Leland Palmer seiner Frau Sarah ein Glas Milch und bringt sie dazu, es ganz auszutrinken. Kurze Zeit später fällt ihr das Buch aus der Hand; sie schläft ein, denn in dem Getränk hatte Leland ein Schlafmittel aufgelöst. – Unruhig liegt Laura mit einem schwarzen Nachthemd bekleidet in ihrem Bett. Da steigt Bob durchs geöffnete Fenster herein. Sie strampelt die Bettdecke fort und beginnt stoßweise zu atmen, während Bob sich zwischen ihre gespreizten Beine drängt. Plötzlich schreit Laura: „Wer bist du?“, und erkennt, dass es ihr Vater ist. Sie versucht, sich zu befreien, aber er vergewaltigt sie.

Am nächsten Morgen tun Leland und Sarah, als sei nichts gewesen, Laura aber zischt ihren Vater an: „Lass die Finger von mir!“ Dann geht sie zur Schule.

Heimlich verabreden sich James und Laura am Telefon. Sie klettert nachts durchs Fenster hinaus und steigt zu ihm aufs Motorrad. Im Wald halten sie an. Laura versichert James, dass sie ihn liebt, aber sie schickt ihn fort und läuft dann zu einer Forsthütte. Dort trifft sie auf Jacques Renault, einen Mann namens Leo Johnson (Eric DaRe) und ein Mädchen, das Ronette Pulaski (Phoebe Augustine) heißt. Während Leo es mit Ronette treibt, gibt Laura sich dem korpulenten Wirt hin. Das sieht Leland Palmer durchs Fenster, als er ebenfalls zu der Hütte geht. Er wartet, bis Jacques vor die Tür kommt und schlägt ihn tot. Dann packt er die beiden Mädchen und verschleppt sie in einen abgestellten Bahnwaggon. Ronette stößt er aus der Tür. Dann bringt er Laura um, packt die Leiche wie die von Teresa in einen Plastiksack und wirft sie ins Wasser.

Laura befindet sich wieder in dem rot ausgekleideten Raum. Zu Musik aus dem Requiem in c-Moll von Luigi Cherubini schwebt ein Schutzengel (Lorna MacMillan) herab, und Laura atmet erleichtert auf.