Zu Beginn des 21. Jahrhunderts produziert die Tyrell Company Roboter, die wie Menschen aussehen, körperlich stärker sind als diese und mindestens ebenso intelligent wie die Genetik-Ingenieure, die sie konstruieren. Diese „Replikanten“ setzt man bei der mit Risiken verbundenen Erforschung anderer Planeten als Sklaven ein. Nach einer Replikanten-Meuterei in einer extraterrestrischen Kolonie („Tanhauser Zwischenfall“) wird den Replikanten 2011 bei Todesstrafe verboten, zur Erde zurückzukehren. In Los Angeles sind Spezialkräfte dafür verantwortlich, jeden Replikanten aufzuspüren und „aus dem Verkehr zu ziehen“. Die Mitglieder dieser Eliteeinheiten heißen „Blade Runner“.

Rick Deckard (Harrison Ford) – den seine Ex-Frau „Sushi“ nannte, weil er sie an kalten Fisch erinnerte – arbeitete einige Jahre in der „Replicant Detection Division“, quittierte dann aber seinen Dienst, weil er selbst an seiner Eignung zweifelte – obwohl er einer der erfolgreichsten Blade Runner war. Als im November 2019 vier Replikanten der Entwicklungsstufe „Nexus 6“ in L. A. vermutet werden, zwingt ihn sein ehemaliger Chef Harry Bryant (M. Emmet Walsh), wieder für die Einheit zu arbeiten und die Verfolgung aufzunehmen. Niemand sonst traut er die Aufgabe zu.

Bei den gesuchten Replikanten handelt es sich um die zwischen Januar 2016 und April 2017 gebauten Replikanten Roy Batty (Rutger Hauer), Pris (Daryl Hannah), Zhora (Joanna Cassidy) und Leon Kowalski (Brion James). Diese Replikanten sind bereits so fortschrittlich, dass zu befürchten ist, sie könnten im Lauf der Zeit eigene Emotionen entwickelt haben. Allerdings begrenzten die Genetik-Ingenieure ihre Lebensdauer aus Sicherheitsgründen auf vier Jahre.

Leon wird als Replikant verdächtigt, festgenommen und muss sich einem Test unterziehen, der „Voight-Kampff Altered Empathy Scale For Identifying Artificial Intelligence“. Das ursprüngliche Verfahren zur Aufspürung künstlicher Intelligenzen stammt von Dr. Johann Voight aus dem Jahr 2011. Weil die Replikanten allmählich lernten, sich auf die Fragen einzustellen, kombinierte Dr. Lurie Kampff sieben Jahre später die Interviewtechnik mit einem speziellen Lügendetektor. Als der Testleiter Dave Holden (Morgan Paull) Leon nach dessen Mutter befragt, verliert der Replikant die Selbstkontrolle und bringt ihn um.

Deckard sucht zunächst den Firmenchef Dr. Eldon Tyrell (Joseph Turkel) auf, um mehr über die gesuchten Replikanten herauszufinden. Tyrell macht ihn mit seiner Mitarbeiterin Rachael (Sean Young) bekannt und fordert ihn auf, sie mit dem neuen Testverfahren zu prüfen. Aufgrund des Ergebnisses hält Deckard Rachael für künstlich.

Während Deckard Leons Hotelzimmer durchsucht und in der Badewanne eine Art Schuppe findet, dringen Roy und Leon in das Labor von Chew (James Hong) ein, um von ihm zu erfahren, wann sie gemacht wurden und wie lange sie noch funktionieren. Chew, der sich mit künstlichen Augen beschäftigt, versichert ihnen, das wisse nur Dr. Eldon Tyrell selbst. Um an den mächtigen Unternehmer heranzukommen, benötigen sie einen Mittelsmann wie zum Beispiel den Genetik-Ingenieur J. F. Sebastian (William Sanderson), einen Schachpartner Tyrells.

Als Deckard nach Hause kommt, wartet dort bereits Rachael auf ihn und möchte wissen, ob er sie für ein Replikanten hält.

J. F. Sebastian teilt sein riesiges Haus nur mit einem Dutzend selbst konstruierter Roboter-Puppen. Vor seiner Haustür tut Pris so, als habe er sie erschreckt. Da sie behauptet, eine Art Waise zu sein und kein Zuhause zu haben, nimmt er sie bei sich auf.

Bei seinen Nachforschungen über die gefundene Schuppe gerät Deckard an Abdul ben Hassan, einen Hersteller künstlicher Schlangen in Chinatown. Einer der Kunden ist Taffey Lewis (Hy Pyke), ein Nachtclubbesitzer, auf dessen Bühne eine „Miss Solamay“ mit einer Schlange tanzt. Deckard sucht sie nach der Vorstellung in ihrer Garderobe auf. Er gibt sich als Mitarbeiter der „American Federation of Variety Artists“ aus, aber sie schöpft Verdacht, schlägt ihn nieder und flieht. Er verfolgt sie und schießt ihr mehrmals in den Rücken. Obwohl Deckard weiß, dass es sich um den gesuchten Replikanten Zhora handelte, fühlt er sich unwohl bei dem Gedanken, etwas, das wie eine Frau aussah, von hinten erschossen zu haben.

Auf der Straße stellt sich ihm plötzlich Leon in den Weg. Der Replikant weiß, dass er am 10. April 2017 gebaut wurde und möchte von Deckard wissen, wie lange er noch funktionieren wird. „Vier Jahre“, antwortet Deckard. Mit der Drohung „Mehr als du!“ schlägt Leon den Blade Runner zusammen: „Wach auf, Zeit zu sterben!“ Im letzten Augenblick rettet Rachael – die inzwischen aus der Tyrell Company entkommen ist – Deckard durch einen tödlichen Schuss auf Leon das Leben. Er warnt sie, dass sie aufgrund ihrer Flucht Teil seines Jobs sei. Weil sie ihm das Leben rettete, würde er sie nicht verfolgen, wenn sie nach Norden ginge. Sie fragt ihn, ob er den Voight-Kampff-Test auch schon einmal an sich selbst ausprobiert habe, und er bejaht die Frage – ohne etwas über das Ergebnis zu verraten.

Roy taucht bei J. F. Sebastian auf und bringt ihn dazu, mit ihm zusammen Tyrell aufzusuchen. Vom Chef der Tyrell Company erhofft er für sich und Pris eine Verlängerung der Lebensdauer. Als Eldon Tyrell erklärt, das sei aufgrund der Programmierung unmöglich, wird Roy zornig und erwürgt ihn. Auch Sebastians Leiche wird von der Polizei gefunden.

Deckard dringt in Sebastians Haus ein. Inmitten der Spielzeugfiguren sieht Pris wie eine harmlose Puppe aus, aber als Deckard in ihre Nähe kommt, greift sie ihn plötzlich an. Deckard erschießt sie im Kampf. Da taucht Roy auf und bricht Deckard drei Finger: für jeden der getöteten Replikanten einen. Der Blade Runner flüchtet durchs Fenster und klettert an der Fassade hoch aufs Dach des Hauses. Roy findet ihn, aber als Deckard in die Tiefe zu stürzen droht, packt er ihn, zieht ihn zurück und rettet ihm das Leben. Zusammengekauert sieht Deckard zu, wie Roy aufgrund seiner abgelaufenen Lebensdauer stirbt.

Rachael und Rick Deckard haben sich längst verliebt. Gemeinsam setzen sie sich nach Norden ab. Tyrell hatte dem Blade Runner verraten, Rachael sei etwas Besonderes, und tatsächlich läuft im Mai 2021 die übliche vierjährige Lebensdauer ab, ohne dass etwas passiert. Wieviel Zeit ihnen noch bleibt, wissen sie allerdings nicht. Doch wer weiß das schon?