Rote Blüten vor einem weißen Gartenzaun unter azurblauem Himmel, ein freundlich winkender Feuerwehrmann, eine Frau vor dem Fernsehgerät, Schulkinder, die an einem Zebrastreifen die Straße überqueren: Die Welt in der amerikanischen Kleinstadt Lumberton scheint ein Idyll zu sein.

Ein älterer Mann spritzt seinen Rasen. Der Gartenschlauch verfängt sich in den Zweigen und droht durch den Überdruck vom Wasserhahn gesprengt zu werden. Plötzlich greift der Mann sich an den Hals und stürzt zu Boden. Ein kleiner Hund schnappt nach dem Wasserstrahl, der noch immer aus dem Schlauch kommt, und ein Kleinkind schaut verwundert auf den am Boden Liegenden. Die Kamera fährt bodennah durchs Gras, das aus dieser Perspektive bedrohlich wirkt.

Der Collegestudent Jeffrey Beaumont (Kyle MacLachlan), der Sohn des älteren Mannes, kommt nach Lumberton, um vorübergehend im Eisenwarenladen seines Vaters auszuhelfen. Er besucht ihn im Krankenhaus. Auf dem Rückweg findet er im Gras ein abgetrenntes menschliches Ohr. Er bringt es zur Polizeistation und fragt dort nach Inspektor Williams (George Dickerson), einem der Nachbarn der Beaumonts. Der übernimmt den Fall, aber die Polizei findet auf der Wiese keine weiteren Spuren.

Neugierig geht Jeffrey abends zu Inspektor Williams hinüber, aber der möchte wegen der noch laufenden Ermittlungen nichts über den Stand der Erkenntnisse verraten und ersucht auch Jeffrey, über die Angelegenheit zu schweigen.

Auf dem Heimweg trifft Jeffrey die blonde Tochter von Inspektor Williams. Sandy (Laura Dern) erzählt ihm, sie habe zufällig erfahren, dass die Nachtklubsängerin Dorothy Vallens (Isabella Rossellini) irgendwie in den Fall verwickelt sein soll. Sie führt ihn zu dem Apartmenthaus in der Nachbarschaft, in dem Dorothy im siebten Stockwerk wohnt.

Jeffrey lässt der geheimnisvolle Fund des Ohrs keine Ruhe. Am nächsten Tag wartet er im Wagen vor der High School auf Sandy und fährt mit ihr zu dem Apartmenthaus. Er trägt einen Overall und hat sich im Geschäft seines Vaters ein Sprühgerät für Insektenvernichtung besorgt. Damit will er sich Zugang zu Dorothys Wohnung verschaffen. Sandy soll drei Minuten später erscheinen, sich als Zeugin Jehovas ausgeben und die Sängerin ablenken, damit Jeffrey unbemerkt ein Fenster öffnen kann, durch das er am Abend in die Wohnung eindringen will, um sich dort umzusehen. Dorothy lässt den vermeintlichen Kammerjäger ein. Kurz darauf betritt ein korpulenter Mann in einem gelben Jackett (Fred Pickler) die Wohnung und vergewissert sich, dass alles in Ordnung ist. Jeffrey gelingt es, die Wohnungsschlüssel unbemerkt einzustecken. Noch bevor Sandy auftaucht, verlässt er Dorothys Apartment wieder. „Ich weiß nicht, ob du nur neugierig bist, oder pervers“, sagt Sandy zu ihm.

Während Dorothy im Nachtklub auftritt, fahren Jeffrey und Sandy zu ihrer Wohnung, und Jeffrey geht hinauf. Als die Sängerin nach Hause gebracht wird, warnt Sandy ihn – wie versprochen – durch viermaliges Hupen, doch er hört es nicht, weil er gerade in diesem Augenblick die Toilettenspülung betätigt. Im letzten Augenblick versteckt er sich in einem Wandschrank. Dorothy telefoniert mit jemand, den sie abwechselnd „Frank“, „Baby“ und „Sir“ nennt. Er scheint ihren Ehemann und ihren Sohn in seiner Gewalt zu haben. Nachdem Dorothy sich ausgezogen hat und in einen Schlafrock geschlüpft ist, hört sie ein Geräusch, nimmt ein großes Küchenmesser in die Hand und reißt die Schranktür auf. Jeffrey stammelt, er habe sie nur sehen wollen. Sie zwingt ihn, sich auszuziehen. Da klopft jemand an der Wohnungstür. Jeffrey sammelt seine Kleidung auf und schlüpft erneut in den Schrank.

Dorothy lässt Frank Booth (Dennis Hopper) ein. Offenbar ist er der Mann, mit dem sie gerade telefonierte. Frank schikaniert Dorothy, fordert sie auf, sich mit gespreizten Beinen vor ihn hinzusetzen, drängt sich wie ein Kleinkind in ihren Schoß, vergewaltigt sie dann auf dem Boden und schlägt sie jedes Mal ins Gesicht, wenn er glaubt, sie habe ihn angeblickt. Zwischendurch inhaliert er aus einer vor Nase und Mund gepressten Maske ein Gas. Als er genug hat, verlässt er das Apartment.

Jeffrey hebt die Frau vom Boden auf und trägt sie ins Bett. Sie drängt sich an ihn, fordert ihn auf, ihre Brüste anzufassen und nennt ihn dabei „Dan“. Völlig verstört zieht Jeffrey sich zurück.

Aber das Entsetzliche, das er gesehen hat, stößt ihn nicht nur ab, sondern es fasziniert ihn zugleich: Auf eigene Faust beobachtet er Frank Booth und macht heimlich Fotos. Dabei sieht er auch den Dicken im gelben Jackett wieder. Haben die Männer mit dem Mord an einem Drogendealer in der Nähe zu tun? Jeffrey besucht Dorothy erneut, schläft mit ihr, und als sie darauf besteht, schlägt er sie. Gerade, als er gehen will, taucht Frank mit drei anderen Männern auf. Sie zwingen Dorothy und Jeffrey, sie bei einer Autofahrt zu einem seltsamen Etablissement zu begleiten, dessen Besitzer Ben (Dean Stockwell) Jeffrey unvermittelt in den Magen schlägt. Im Nebenraum darf Dorothy offenbar ihren entführten Sohn kurz besuchen. Während der Weiterfahrt hält Frank plötzlich an, stößt Jeffrey aus dem Auto, fordert die anderen Männer auf, ihn festzuhalten und schlägt ihn brutal zusammen.

Mit blutunterlaufenem Gesicht geht Jeffrey am nächsten Tag zu Inspektor Williams, berichtet von seinen Erlebnissen und zeigt ihm die Fotos. Der Mann, der stets ein gelbes Jackett trägt, ist ein Kollege des Polizeiinspektors.

Jeffrey und Sandy verlieben sich, und Sandy verlässt ihren Freund Mike (Ken Stovitz). Auf dem Heimweg von einer Party wird das Paar von Mike und dessen Freunden angehalten. Sie zerren Jeffrey aus dem Auto, doch bevor sie ihn verprügeln können, taucht Dorothy splitternackt und verstört in einem Vorgarten auf. Ihr Körper ist mit Blutergüßen übersät. Jeffrey und Sandy bringen sie in Inspektor Williams‘ Haus und rufen von dort einen Krankenwagen. Als Sandy mit ansieht, wie Dorothy sich an Jeffrey klammert, begreift sie, dass die beiden zusammen im Bett waren. Während sie schluchzend zusammenbricht, begleitet Jeffrey die Verletzte ins Krankenhaus.

Noch einmal dringt Jeffrey in Dorothys Wohnung ein. Dort findet er zwei Tote. Einer davon ist der Polizeibeamte im gelben Jackett. Dem anderen fehlt ein Ohr; es handelt sich wohl um Dorothys Ehemann Dan. Im Treppenhaus trifft Jeffrey auf Frank. Der verfolgt ihn mit gezogener Pistole zurück in das Apartment. Erneut versteckt Jeffrey sich in dem Wandschrank. Als Frank nicht aufpasst, nimmt Jeffrey die Waffe des toten Polizisten an sich und erschießt den Mörder.