Wir schreiben das Jahr 40 000. Seit Jahrhunderten herrscht Frieden im Universum. Da befürchtet der Präsident der Erde (Claude Dauphin) Unheil, denn der auf dem Planeten Lythion gestrandete Wissenschaftler Durand Durand (Milo O’Shea) soll eine Positronenkanone erfunden haben. Also schickt er die Astronavigatrice Barbarella (Jane Fonda) los, um das Schlimmste zu verhindern.

In der Nähe des Planeten Lythion wird das Raumschiff von einem Magnetsturm durchgeschüttelt und stürzt ab. Barbarella bleibt unverletzt, aber Kinder fesseln sie und lassen ihre Puppen auf sie los, die sie mit ihren auf- und zuklappenden Mündern zu fressen drohen. Als Barbarella bereits aus mehreren Wunden blutet, wird sie vom sogenannten „Fänger“ gerettet. Dessen Aufgabe ist es, die herumstreunenden Kinder in die Hauptstadt Sogo zu bringen, sobald sie alt genug sind, um zu arbeiten.

Zum Dank dafür, dass er ihr das Leben gerettet hat, verspricht Barbarella dem „Fänger“ eine Belohnung des Präsidenten der Erde, aber der raue Kerl zieht etwas anderes vor – und treibt es mit Barbarella auf eine Weise, die sie bisher nur vom Hörensagen kannte, denn wenn sich auf der Erde ein Mann und eine Frau gefunden haben, schlucken sie „Verzückungsübertragungspillen“ und pressen die Hände gegeneinander. Die altertümliche Weise des Koitus gefällt Barbarella jedoch besser.

Der Fänger bringt sie zu ihrem Raumschiff und behebt den Schaden. Da er die Reparatur jedoch nicht fachmännisch ausgeführt hat, stürzt Barbarella beim Aufstieg erneut ab.

Als sie wieder zu sich kommt, befühlt der blinde Engel Pygar (John Philip Law) ihren Körper. Weil Pygar überzeugt ist, nicht mehr fliegen zu können, bringt er Barbarella zu Fuß zu Professor Ping (Marcel Marceau) ins Labyrinth. Dorthin lässt der „große Tyrann“, der Herrscher auf dem Planeten Lythion, alle Untertanen bringen, an deren Loyalität gezweifelt wird. Von Professor Ping erfährt Barbarella, dass Durand Durand in der Stadt Sogo ist.

Nachdem Barbarella mit Pygar in dessen Nest geschlafen hat, fliegt der Engel wieder, und er trägt sie in die Stadt. Während des Flugs werden sie angegriffen, aber Barbarella kann mit ihren Laserwaffen alle feindlichen Raumschiffe zerstören.

In Sogo trifft die blonde Barbarella auf eine laszive Brünette (Anita Pallenberg), die sowohl mit ihr als auch mit dem Engel Sex haben will. Barbarella steht nicht auf Frauen und weist die schöne Unbekannte zurück. Zu spät begreift sie, dass es sich bei der Erotomanin um den „großen Tyrannen“ handelt. Die Schwarze Königin lässt die beiden Eindringlinge gefangen nehmen.

Barbarella wird mit einer Unmenge von Wellensittichen in eine Voliere gesperrt. Unvermittelt klappt eine Falltür auf, und sie rutscht durch ein Rohr in ein Gewölbe, in dem Dildano (David Hemmings) einen Aufstand vorbereitet. Vom „Fänger“ hat Barbarella gelernt, wie man sich bei Männern bedankt, die einem das Leben gerettet haben. Doch der verklemmte Revolutionär hat sich von Durand Durand Verzückungsübertragungspillen besorgt und will damit seine ersten sexuellen Erfahrungen sammeln. Enttäuscht presst Barbarella ihre Hand gegen die seine.

Beim Versuch, mit einem von Dildano geraubten unsichtbaren Schlüssel zum Schlafgemach der Herrscherin vorzudringen, wird Barbarella vom Concierge der Königin überwältigt, bei dem es sich um niemand anderes als Durand Durand handelt. Der Wissenschaftler steckt Barbarella in eine von ihm erfundene Orgel und beginnt zu spielen. Dabei spuckt die Maschine die zerfetzten Schuhe und Kleidungsstücke Barbarellas aus. Es handelt sich um ein „Orgasmatron“, in dem das Opfer durch übermäßige sexuelle Stimulation umgebracht wird. Doch beim Crescendo schließt Barbarella nur verzückt die Augen. Durand Durand spielt, bis die Drähte durchglühen und das Orgasmatron zerstört wird.

Durand Durand beabsichtigt, die schwarze Königin zu ermorden und sich selbst zunächst zum Herrscher des Planeten Lythion und dann der Galaxis zu machen. Am einfachsten wäre es, die Königin im Schlaf umzubringen, wenn sie unbeaufsichtigt in ihrem Gemach liegt. Da lässt ihn Barbarella den unsichtbaren Schlüssel zur unsichtbaren Wand des Schlafgemachs der Königin fühlen. Sie gehen gemeinsam hin, aber statt die Königin zu töten, stößt Durand Durand Barbarella zu ihr hinein und schließt die beiden ein.

Wenn Sie noch nicht erfahren möchten, wie es weitergeht,
überspringen Sie bitte vorerst den Rest der Inhaltsangabe.

Während er sich auf den Thron setzt, beginnt der Aufstand. Barbarella und die Königin schöpfen Hoffnung, aber Durand Durand vernichtet die Rebellen mit seiner Positronenkanone. In dieser Lage sieht die Königin keinen anderen Ausweg mehr, als den Magmos zu befreien, ein Meer, das sich von bösen Gedanken ernährt. Der Magmos zerstört die Stadt Sogo und verschlingt nicht nur Durand Durand, sondern auch alle anderen Bewohner. Nur Pygar und Barbarella spuckt er wieder aus: Gute Wesen mag er nicht. Die beiden fliegen zu dem inzwischen von Professor Ping reparierten Raumschiff.